Die 17-jährige Suzume findet sich in der Pflicht, in verschiedenen Katastrophengebieten Japans Türen zu schließen, die maßgeblich für die vorherrschende Verwüstung verantwortlich sind. Ihr Abenteuer beginnt in einer idyllischen Stadt in Kyushu, im Südwesten Japans, als sie einem jungen Mann begegnet, der auf der Suche nach einer ganz bestimmten Tür ist. Tatsächlich stößt Suzume auf eine einzelne, verwitterte Tür inmitten von Ruinen – fast so, als wäre sie von jeder Katastrophe unberührt geblieben. Von der Anziehungskraft der Tür gefesselt, streckt Suzume ihre Hand nach dem Türknauf aus … Plötzlich öffnen sich landesweit Türen und entfachen verheerende Zerstörungen. Suzume steht vor der Herausforderung, diese Portale zu schließen, um noch größeres Unheil zu verhindern.